Brontekst bekijken van Stikstofwortelknolletje

[[Bestand:Tuinboon stikstofknolletjes.jpg|thumb|Onbepaalde stikstofwortelknolletjes bij [[tuinboon]]]]
[[Bestand:Meloidogyne sp. right Bradyrhizobium nodules left.jpg|thumb|Links stikstofwortelknolletjes van ''[[Bradyrhizobium]]'' en rechts aantasting door een wortelknobbelaaltjes-soort op ''[[Acacia koa]]'']]
[[Bestand:Medicago italica root nodules 2.JPG|thumb|Onbepaalde stikstofwortelknolletjes van ''[[Sinorhizobium meliloti]]'' bij ''[[Medicago italica]]'']]
[[Bestand:Closeup of a Dissected Medicago Root Nodule 1.JPG|thumb|Doorsnede van een stikstofwortelknolletje op [[rupsklaver]] door ''[[Sinorhizobium meliloti]]'']]
[[Bestand:Root-nodule01.jpg|thumb|Dwarsdoorsnede door een stikstofwortelknolletje bij [[Sojaboon|soja]] met de bacterie, ''[[Bradyrhizobium japonicum]]'', die de wortels koloniseert en een stikstofbindende symbiose aangaat. Deze afbeelding met grote vergroting toont een deel van een cel met enkele bacteriën in hun [[symbiosoom|symbiosomen]]. Verder zijn het [[endoplasmatisch reticulum]], [[golgicomplex]] en de [[celwand]] te zien.]]
[[Bestand:Correlative 3D microscopy of plasmodesmata inside root nodules (25143772791).jpg|thumb|[[Plasmodesma]]ta binnen in stikstofwortelknolletjes]]
[[Bestand:An alder root nodule gall.JPG|thumb|Stikstofwortelknolletjes bij els]]
[[Bestand:Vigna unguiculata nodules2 (10737320084).jpg|thumb|Bepaalde stikstofwortelknolletjes bij ''[[Kousenband (plant)|Vigna unguiculata]]'' (kousenband)]]
[[Bestand:Lotus pedunculatus11 ies.jpg|thumb|Bepaalde stikstofwortelknolletjes bij ''[[Moerasrolklaver|Lotus pedunculatus]]'' (moerasrolklaver)]]
[[Bestand:Medicago truncatula—Stained Nodule and Infection Thread.png|thumb|''[[Sinorhizobium meliloti]]'' on  ''[[Medicago truncatula]]'' 7 dagen na infectie. Links is een gekrulde wortelhaar te zien met een infectiedraad die de wortelcortex binnendringt. Rechts is een groeiend stikstofwortelknolletje primordium te zien.]]
[[Bestand:Trifolium pratense Rhizobium root nodule.jpg|thumb|Stikstofwortelknolletje bij [[rode klaver]]]]
'''Stikstofwortelknolletjes''' komen voor op de [[Wortel (plant)|wortels]] van voornamelijk [[Vlinderbloemenfamilie|vlinderbloemige]] planten en bij de [[rosids]]. De wortelknolletjes worden gevormd onder invloed van [[Heterotroof|heterotrofe]] bacteriën uit onder andere het geslacht ''[[Rhizobium]]'', die in deze knolletjes in [[Mutualisme|mutualistische symbiose]] met de plant leven, de bacil krijgt suiker van de plant. En geeft de plant stikstofverbindingen (waardoor de plant kan groeien en eiwtirijk zal worden). Met behulp van [[nitrogenase]] [[Stikstoffixatie|leggen]] ze voor deze planten [[distikstof|stikstof]] (N<sub>2</sub>)  uit de [[lucht]] vast in [[ammoniak]] (NH<sub>3</sub>). De gevormde ammoniak wordt, door andere soorten vrij levende bodembacteriën, via zogeheten [[nitrificatie]] verder omgezet in de stikstofverbinding [[nitraat]], die de plant, opgelost in [[bodemvocht]], via zijn wortels kan opnemen. De [[Heterotroof|heterotrofe]] bacteriën betrekken hun [[Chemische energie|energie]] uit [[glucose]] die de plant tijdens de [[fotosynthese]] [[Assimilatie (biochemie)|assimileert]]. [[Appelzuur]] als afbraakproduct van glucose is de directe koolstofbron voor de bacterie. De stikstoffixatie in het wortelknolletje is zeer zuurstofgevoelig. Peulvruchtenwortelknolletjes bevatten het ijzerhoudend eiwit [[leghemoglobine]], nauw verwant aan het dierlijke [[myoglobine]], om de diffusie van zuurstofgas gebruikt bij de ademhaling te vergemakkelijken.

Bij bomen, zoals bij [[Els (geslacht)|elzen]] vindt stikstofbinding plaats door de ''[[Frankia alni]]''-bacteriën.

Ook bij in de tropen voorkomende [[Trema (plant)|''Trema'']]-soorten komen ''[[Rhizobium]]''-stikstofwortelknolletjes voor.<ref>{{cite journal |first=Rik |last=Op den Camp |title=LysM-Type Mycorrhizal Receptor Recruited for Rhizobium Symbiosis in Nonlegume ''Parasponia'' |journal=[[Science (journal)|Science]] |volume=331 |issue=6019 |pages=909–912 |doi=10.1126/science.1198181 |year=2010 |first2=A. |last3=De Mita |first3=S. |last4=Cao |first4=Q. |last5=Polone |first5=E. |last6=Liu |first6=W. |last7=Ammiraju |first7=J. S. S. |last8=Kudrna |first8=D. |last9=Wing |first9=R. |displayauthors=2 |last2=Streng |last10=Untergasser |first10=A. |last11=Bisseling |first11=T. |last12=Geurts |first12=R. |bibcode=2011Sci...331..909O |pmid=21205637}}</ref>

De aantasting door [[wortelknobbelaaltjes]] en wortelgalaaltjes kan veel op stikstofknolletjes lijken.

Het [[zaaizaad]] van [[Sojaboon|soja]] wordt geïnoculeerd met de stikstofbindende bacterie ''[[Bradyrhizobium japonicum]]'' als deze bacterie van nature niet in de grond aanwezig is, hetgeen het geval is bij de grond in Nederland.

Een hoog stikstofgehalte in de grond remt de ontwikkeling van de wortelknolletjes, omdat de plant er dan geen voordeel van heeft de symbiose aan te gaan.

== Reactievergelijkingen ==
De door [[nitrogenase]] gekatalyseerde gesommeerde reactie is:
:<chem>N2 + 8 H+ + 8 e- + 16 ATP -> 2 NH3 + H2 +16 ADP + 16 Pi</chem>
:Hierin is ATP: [[Adenosinetrifosfaat]], ADP: [[Adenosinedifosfaat]], Pi: [[Anorganisch fosfaat]]

Eerste stap van ammoniak naar nitriet:
:<chem>2 NH3 + 3 O2 -> 2 H^+ + 2 NO2^- + 2 H2O</chem>  <small>+ energie (ΔG°' = −235 [[Kilojoule|kJ]]/[[Mol (eenheid)|mol]])</small>
[[Hydroxylamine]] (<chem>NH2OH</chem>) is een intermediair in dit proces. De vorming van de waterstofionen <chem>H^+</chem> geeft aan dat nitrificatie een verzurend proces is.

Tweede stap van nitriet naar nitraat:
:<chem>2 NO2^- +  O2 -> 2 NO3^-</chem> <small>+ energie (ΔG°' = −76 kJ/mol)</small>

Totaalvergelijking:
:<chem>2 NH3 + 4 O2 -> 2 H3O^+ + 2 NO3^-</chem> <small>+ energie</small>

== Soorten stikstofwortelknolletjes<ref>{{cite journal | title = Molecular Mechanisms in Root Nodule Development | author = Martin Crespi | author2 = Susana Gálvez | last-author-amp = yes | journal = Journal of Plant Growth and Regulation | date = 2000 | volume = 19 | pages = 155–166 | url = http://www.springerlink.com/content/2y6pbrdwqtegml7c/fulltext.pdf | doi = 10.1007/s003440000023 | pmid = 11038225 | issue = 2 | doi-broken-date = 2019-08-20 | dead-url = ja }}</ref> ==
=== Onbepaalde stikstofwortelknolletjes ===
'''Onbepaalde stikstofwortelknolletjes''' komen bij de meeste peulvruchten van de onderfamilies, ''[[Caesalpinioideae]]'', ''[[Faboideae]]'' en ''[[Mimosoideae]]'' voor, zowel in de gematigde gebieden als in de tropen. Ze komen voor bij de ''Faboideae'', zoals ''[[Pisum]]'' ([[erwt]]), ''[[Rupsklaver|Medicago]]'' (lucerne), ''[[Klaver (plant)|Trifolium]]'' (klaver) en ''[[Vicia]]'' (wikke en [[tuinboon]]) en alle ''Mimosoideae'' peulvruchten zoals [[Acacia (plant)|acacia's]] en de ''Caesalpinioideae'', zoals ''[[Chamaecrista fasciculata]]''. Ze worden "onbepaald" genoemd, omdat ze een actief apicaal [[meristeem]] hebben, dat nieuwe cellen produceert gedurende de levensduur van het stikstofwortelknolletje. Hierdoor heeft het stikstofwortelknolletje meestal een cilindrische vorm met soms uitgebreide vertakkingen.<ref name="Sprent" /> Doordat ze actief blijven groeien zijn er in het weefsel zone's te zien door de verschillende stadia van ontwikkeling/symbiose:<ref>{{cite journal | title = Cell cycle regulation in the course of nodule organogenesis in ''Medicago'' | author = Fabrice Foucher | author2 = Eva Kondorosi | last-author-amp = yes | journal = Plant Molecular Biology | date = 2000 | volume = 43 | pages = 773–786 | pmid = 11089876 | doi = 10.1023/A:1006405029600 | issue = 5–6}}</ref><ref>{{cite journal | title = Architecture of Infection Thread Networks in Developing Root Nodules Induced by the Symbiotic Bacterium ''Sinorhizobium meliloti'' on ''Medicago truncatula'' | url = https://archive.org/details/sim_plant-physiology_2006-02_140_2/page/661 | author = Hannah Monahan-Giovanelli | author2 = Catalina Arango Pinedo | author3 = Daniel J. Gage | last-author-amp = yes | journal = Plant Physiology | date = 2006 | volume =  140| pages = 661–670 | doi = 10.1104/pp.105.072876 | pmid = 16384905 | issue = 2 | pmc = 1361332}}</ref><ref>{{cite journal | title = Aging in Legume Symbiosis. A Molecular View on Nodule Senescence in ''Medicago truncatula'' | display-authors = 4 | author = Willem Van de Velde  | author2 = Juan Carlos Pérez Guerra  | author3 = Annick De Keyser | author4 = Riet De Rycke | author5 = Stéphane Rombauts | author6 = Nicolas Maunoury | author7 = Peter Mergaert | author8 = Eva Kondorosi | author9 = Marcelle Holsters | author10 = Sofie Goormachtig | last-author-amp = yes | journal = Plant Physiology Review | date = 2006 | volume = 141 | pages = 711–20 | doi = 10.1104/pp.106.078691 | pmid = 16648219 | issue = 2 | pmc = 1475454}}</ref>
: Zone I — Het '''actieve meristeem'''. Dit is waar nieuw weefsel wordt gevormd, dat later zal differentiëren in de andere zones van het stikstofwortelknolletje.
: Zone II — De '''infectiezone'''. In deze zone komen infectiedraden vol met bacteriën voor. De plantencellen zijn groter dan in de vorige zone en de celdeling is gestopt.
:: Interzone II–III — Hier zijn de bacteriën de plantencellen binnengedrongen, die [[amyloplast]]en bevatten. Ze verlengen en beginnen terminaal te differentiëren in symbiotische, stikstofbindende [[Symbiosome|bacteriën]].
: Zone III — De '''stikstofbindingszone'''. Elke cel in deze zone bevat een grote, centrale [[vacuole]] en het [[cytoplasma]] is gevuld met volledig gedifferentieerde bacteriën die actief de stikstof binden. De plant voorziet deze cellen van leghemoglobine, waardoor ze een opvallende roze kleur hebben.
: Zone IV — De '''verouderingszone'''. Hier worden plantencellen met hun bacteriën afgebroken. De verdeling van de [[Heemverbinding|heemcomponent]] van leghemoglobine resulteert in een zichtbare vergroening aan de basis van het stikstofwortelknolletje. Dit is het meest bestudeerde type stikstofwortelknolletje, maar de details zijn behoorlijk verschillend tussen stikstofwortelknolletje van pinda en verwanten en sommige andere belangrijke gewassen zoals [[lupine]]s waar het stikstofwortelknolletje gevormd wordt direct nadat de ''Rhizobium''-bacterie via de [[rhizodermis]] de plant is binnengedrongen en waarbij geen infectiedraden worden gevormd. Deze stikstofwortelknolletjes groeien rond de wortel en vormen een kraagachtige structuur. In deze stikstofwortelknolletjes en in het pindatype is het centrum van het geïnfecteerde weefsel uniform, waarbij niet-geïnfecteerde cellen ontbreken, maar die wel worden gevonden in stikstofwortelknolletjes van sojabonen en vele andere soorten zoals erwten en klavers.
<center><gallery widths="230" heights="240">
Indeterminate Nodule Zones Diagram.svg|Diagram met de verschillende zones van een onbepaald stikstofwortelknolletje (zie tekst)
Indeterminate Nodule Zonation (labeled).png|De verschillende zones bij ''Medicago'', geïnoculeerd met ''[[Sinorhizobium meliloti]]''
Root Nodules with leghaemoglobin 'pink' visible.JPG|Roze stikstofwortelknolletjes bij [[witte klaver]]
</gallery></center>

=== Bepaalde stikstofwortelknolletjes ===
'''Bepaalde stikstofwortelknolletjes''' komen voor bij bepaalde  tropische peulvruchten zoals die van de geslachten ''[[Glycine (geslacht)|Glycine]]'' (sojaboon), ''[[Phaseolus (plant)|Phaseolus]]'' (boon) en ''[[Vigna]]'' en op sommige peulvruchten in de gematigde gebieden zoals ''[[Rolklaver|Lotus]]''. Deze stikstofwortelknolletjes stoppen kort na het binnendringen van de bacterie in de wortel de celdeling van het apicale meristeem. Het stikstofwortelknolletje wordt groter door de toename van de celgrootte, waardoor deze bolvormig wordt. Een ander type van bepaalde stikstofwortelknolletjes is te vinden bij een breed scala aan kruiden, struiken en bomen, zoals ''[[Arachis]]'' ([[pinda]]). Deze komen altijd voor in de oksels van zij- of adventieve [[Wortel (plant)|wortels]] doordat de bacteriën via scheurtjes ontstaan door de zij- of adventieve wortelvorming de wortels binnendringen. Ze dringen niet de  [[wortelhaar|wortelharen]] binnen. Hun interne structuur is daardoor heel anders dan die van het onbepaalde stikstofwortelknolletje.<ref name="Sprent">Sprent 2009, Legume nodulation: a global perspective. Wiley-Blackwell</ref>

== Knolletjesvorming ==
[[Bestand:NodRe-V (Me,Cb,18-1,AcFuc).svg|thumb|300px|left|''nod''-factor van ''[[Rhizobium etli]]'']]
Peulvruchten vormen [[flavonoïde]]n ([[secundaire metaboliet]]en), die via de wortels worden uitgescheiden. Ze trekken de Rhizobium-bacteriën aan en zetten ook de ''nod''-genen (nod=nodulation=knolletjesvorming) in de bacteriën aan tot het produceren van ''nod''-factoren, die de vorming van stikstofwortelknolletjes initiëren.<ref>{{cite journal | vauthors = Eckardt NA | title = The Role of Flavonoids in Root Nodule Development and Auxin Transport in Medicago truncatula | journal = The Plant Cell | date = June 2006 | volume = 18 | issue = 7 | pages = 1539–1540 | doi = 10.1105/tpc.106.044768 | pmc = 1488913 }}</ref><ref name="Esseling 2003">{{cite journal | vauthors = Esseling JJ, Lhuissier FG, Emons AM | title = Nod factor-induced root hair curling: continuous polar growth towards the point of nod factor application | url = https://archive.org/details/sim_plant-physiology_2003-08_132_4/page/1982 | journal = Plant Physiology | volume = 132 | issue = 4 | pages = 1982–8 | date = August 2003 | pmid = 12913154 | pmc = 181283 | doi = 10.1104/pp.103.021634 }}</ref> Deze ''nod''-factoren zorgen ervoor dat de wortelhaar gaat krullen. Het krullen begint aan de top van de wortelhaar dat zich vervolgens rond de Rhizobium-bacterie krult. Binnen de worteltop vormt zich een buisje, de infectiedraad, waardoor de Rhizobium-bacterie de [[rhizodermis]]cellen van de wortel binnendringt, terwijl de wortelhaar verder doorkrult.<ref>{{cite book | first1 = Joan | last1 = Slonczewski | first2 = John Watkins | last2 = Foster | name-list-format = vanc | title = Microbiology: An Evolving Science | isbn = 978-0393614039 | edition = Fourth | location = New York | oclc = 951925510 | year = 2017 }}</ref>

Gedeeltelijke krulling kan zelfs worden bereikt door de ''nod''-factor alleen.<ref name="Esseling 2003"/> Dit werd aangetoond door de isolatie van de ''nod''-factoren en deze in contact te brengen met de wortelhaar. De wortelharen krulden in de richting van de ''nod''-factor en lieten de werking van een wortelhaar zien, die zich rond een bacterie probeerde te krullen. Zelfs toepassing op zijwortels veroorzaakte krulling. Dit toonde aan dat het de ''nod''-factor zelf is en niet de bacterie die de krulling veroorzaakt.<ref name="Esseling 2003"/>

Wanneer de ''nod''-factor door de wortel wordt opgemerkt, treden er een aantal biochemische en morfologische veranderingen op: de [[celdeling]] in de wortel wordt geactiveerd om het stikstofwortelknolletje te maken en de [[wortelhaar]] groeit meerdere keren rond de bacteriën, totdat het een of meer bacteriën volledig heeft ingekapseld. De ingekapselde bacteriën delen zich meerdere keren en vormen een microkolonie. Vanuit deze microkolonie gaan de bacteriën de rhizodermiscellen van het zich ontwikkelende stikstofwortelknolletje via de infectiedraad in de top van de wortelhaar binnen. Vervolgens gaan ze verder de [[Cortex (botanie)|wortelcortex]] in en worden ze omringd door een door de plant gemaakt [[symbiosoom]]membraan en veranderen ze in bacteriën die de [[Stikstoffixatie|luchtstikstof]] kunnen vastleggen.<ref>{{cite journal|last1=Mergaert|first1=P.|last2=Uchiumi|first2=T.|last3=Alunni|first3=B.|last4=Evanno|first4=G.|last5=Cheron|first5=A.|last6=Catrice|first6=O.|last7=Mausset|first7=A.-E.|last8=Barloy-Hubler|first8=F.|last9=Galibert|first9=F.|last10=Kondorosi|first10=A.|last11=Kondorosi|first11=E.|display-authors = 6|title= Eukaryotic control on bacterial cell cycle and differentiation in the Rhizobium-legume symbiosis |journal= PNAS |volume=103 |issue=13 |pages= 5230–35 |date= 2006 |doi= 10.1073/pnas.0600912103 |pmid=16547129 |bibcode=2006PNAS..103.5230M|pmc=1458823|issn=1091-6490}}</ref>

Ongeveer vier weken na het zaaien van het gewas beginnen de stikstofwortelknolletjes zich te ontwikkelen, waarbij de grootte en vorm van de stikstofwortelknolletjes afhankelijk is van het gewas. Gewassen zoals sojabonen of pinda's hebben grotere stikstofwortelknolletjes dan [[voedergewas]]sen zoals [[rode klaver]] of [[Luzerne|lucerne]], omdat hun stikstofbehoefte groter is. Het aantal stikstofwortelknolletjes en de inwendige kleur geven de staat van stikstofbinding in de plant aan.<ref>{{Cite web|url=http://www1.foragebeef.ca/$Foragebeef/frgebeef.nsf/all/frg90/$FILE/fertilitylegumefixation.pdf|title=Nitrogen Fixation and Inoculation of Forage Legumes|last=Adjei|first=M. B.|date=|website=|publisher=[[University of Florida]]|bezochtdatum=oktober 2, 2019|archiefurl=https://web.archive.org/web/20161202170130/http://www1.foragebeef.ca/$Foragebeef/frgebeef.nsf/all/frg90/$FILE/fertilitylegumefixation.pdf|archiefdatum=december 2, 2016|dodeurl=ja}}</ref>

De vorming van het stikstofwortelknolletje wordt beïnvloed door uitwendige omstandigheden, zoals temperatuur, zuurgehalte grond, droogte en nitraatgehalte en door inwendige omstandigheden zoals autoregulatie en [[ethyleen]]. De '''autoregulatie'''<ref name="Reid">{{cite journal |last1=Reid |first1=DE |last2=Ferguson |first2=BJ |last3=Hayashi |first3=S |last4=Lin |first4=YH |last5=Gresshoff |first5=PM |title=Molecular mechanisms controlling legume autoregulation of nodulation. |journal=Annals of Botany |date=October 2011 |volume=108 |issue=5 |pages=789–95 |doi=10.1093/aob/mcr205 |pmid=21856632|pmc=3177682 }}</ref> regelt het aantal stikstofwortelknolletje per plant via een systemisch proces waarbij het blad betrokken is. Het bladweefsel neemt het begin van de vorming van de stikstofwortelknolletjes in de wortel waar door een onbekend chemisch signaal en beperkt dan de verdere ontwikkeling van het stikstofwortelknolletje in nieuw gevormd wortelweefsel. De [[leucine]] rich repeat (LRR) receptor[[kinase]]n (NARK in sojabonen; HAR1 in ''[[Lotus japonicus]]'' en SUNN in ''[[Medicago truncatula]]'') zijn noodzakelijk voor de autoregulatie bij de vorming van het stikstofwortelknolletje (AON). [[Mutatie (biologie)|Mutatie]] die leidt tot functieverlies van deze AON-receptorkinasen leidt tot super- of hyper-vorming. Vaak gaan afwijkingen van de wortelgroei gepaard met het verlies van AON-receptorkinase-activiteit, wat suggereert dat de groei van het stikstofwortelknolletje en de wortelontwikkeling functioneel gekoppeld zijn. Onderzoek naar de mechanismen van de vorming van een stikstofwortelknolletje toonde aan dat het ENOD40-gen, coderend voor een [[Proteïne|eiwit]] en dat 12-13 aminozuren lang is, tijdens de vorming van het stikstofwortelknolletje actiever wordt. De vorming en functie van stikstofwortelknolleltjes wordt sterk geremd door toevoeging van ethyleen. De vorming van stikstofwortelknolletjes door ''[[Rhizoium meliloti]]'' bij ''[[Medicago sativa]]'' werd tweevoudig gestimuleerd wanneer de ethyleen biosynthese-remmer amino-ethoxyvinylglycine (AVG) werd toegevoegd aan het inoculum.<ref>[https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC22898/ Manuel Fernández-López, Sofie Goormachtig, Mengsheng Gao, Wim D’Haeze, Marc Van Montagu, and Marcelle Holster, Ethylene-mediated phenotypic plasticity in root nodule development on Sesbania rostrata], Plant Biology, Proc Natl Acad Sci USA. 1998 Oct 13; 95(21): 12724–12728, {{DOI|10.1073/pnas.95.21.12724}}, {{PMC|22898}}, {{PMID|9770553}}</ref>

== Niet-vlinderbloemigen ==

[[Bestand:2008-09-02 Suillus tomentosus 41689.jpg|thumb|left|''Suillus tomentosus'']]
Stikstofwortelknolleltjes die voorkomen op niet-vlinderbloemigen, zoals bij [[Trema (plant)|''Trema''-soorten]] met ''Rhizobium''-bacteriën en [[Els (geslacht)|''Alnus''-soorten]] met ''[[Frankia alni]]'' verschillen aanzienlijk van die gevormd bij de vlinderbloemigen. In deze symbiose komen de bacteriën nooit via de infectiedraad binnen. ''Frankia''-bacteriesoorten komen bij ongeveer tweehonderd niet-vlinderbloemige soorten voor in volgorde van belangrijkheid zijn dat (families tussen haakjes): [[Cucurbitales]] ([[Coriariaceae]] en [[Datiscaceae]]), [[Fagales]] ([[Betulaceae]], [[Casuarinaceae]] en [[Myricaceae]]), [[Rosales (orde)|Rosales]] ([[Rhamnaceae]], [[Elaeagnaceae]] en [[Rosaceae]]).<ref name=Doyle>{{cite journal | title = Phylogenetic perspectives on nodulation: evolving views of plants and symbiotic bacteria | author = Jeff J. Doyle | journal = Trends in Plant Science | date = 1998 | volume = 3 | issue = 12 | pages = 473–778 | url = http://www.sciencedirect.com/science?_ob=ArticleURL&_udi=B6TD1-3VCVDPB-C&_user=456938&_rdoc=1&_fmt=&_orig=search&_sort=d&_docanchor=&view=c&_searchStrId=997369551&_rerunOrigin=google&_acct=C000021830&_version=1&_urlVersion=0&_userid=456938&md5=340cae9b30de0b827c712df9daad138c | archive-url = https://archive.today/20130201204218/http://www.sciencedirect.com/science?_ob=ArticleURL&_udi=B6TD1-3VCVDPB-C&_user=456938&_rdoc=1&_fmt=&_orig=search&_sort=d&_docanchor=&view=c&_searchStrId=997369551&_rerunOrigin=google&_acct=C000021830&_version=1&_urlVersion=0&_userid=456938&md5=340cae9b30de0b827c712df9daad138c | dodeurl = ja | archive-date = 2013-02-01 | doi = 10.1016/S1360-1385(98)01340-5 | accessdate = 2019-10-03 | archiefdatum = 2020-01-25 | archiefurl = https://web.archive.org/web/20200125050851/https://www.sciencedirect.com/science?_ob=ArticleURL&_udi=B6TD1-3VCVDPB-C&_user=456938&_rdoc=1&_fmt=&_orig=search&_sort=d&_docanchor=&view=c&_searchStrId=997369551&_rerunOrigin=google&_acct=C000021830&_version=1&_urlVersion=0&_userid=456938&md5=340cae9b30de0b827c712df9daad138c }}</ref> De totale omvang van de symbiose bij niet-vlinderbloemigen is vergelijkbaar met die bij de vlinderbloemigen.<ref name="Doyle" />  Al deze ordes plus de [[Fabales]] vormen een enkele stikstofbindende clade binnen de bredere clade van [[Rosids]].

Sommige [[schimmels]] produceren knolvormige structuren bekend als knolvormige [[Mycorrhiza|ectomycorrhiza's]] op de wortels van hun [[Gastheer (biologie)|gastheer]]. ''[[Suillus tomentosus]]'', bijvoorbeeld, produceert deze structuren bij zijn gastheer [[Draaiden|''Pinus contorta'' var. ''latifolia'']]. Deze structuren bevatten stikstofbindende bacteriën, die een aanzienlijke hoeveelheid stikstof beschikbaar maken voor hun gastheer, waardoor de draaidennen ook op stikstofarme gronden kunnen groeien.<ref name=paul07>{{cite journal| journal=Annals of Botany| volume=99| pages=1101–1109| date=2007| doi=10.1093/aob/mcm061| title=Nitrogen Fixation Associated with ''Suillus tomentosus'' Tuberculate Ectomycorrhizae on ''Pinus contorta'' var. ''latifolia''| first=L.R.| last=Paul| first2=B.K.| last2=Chapman| first3=C.P.| last3=Chanway| url=http://aob.oxfordjournals.org/content/99/6/1101.full| pmid=17468111| issue=6| pmc=3243579}}</ref>

{{Appendix}}
{{commonscat|Root nodules}}

[[Categorie:Bacterie]]
[[Categorie:Symbiose]]
[[Categorie:Stikstofbindende bacterie]]